包莉媛，董翔，刘婷婷，王楠，宋亚囝*
（天津科技大学生物工程学院工业发酵微生物教育部重点实验室，天津300457）
摘要：该研究建立高蛋白饮食诱导的食积小鼠模型，并使用干酪乳杆菌LH23、山楂-麦芽提取物以及两者联合对食积小鼠进行干预。结果表明：山楂-麦芽提取物与干酪乳杆菌联合作用于食积小鼠可使粪便含水量提高12.82%（P＜0.01），胃残留率降低0.68%（P＜0.05），小肠推进率提高19.48%（P＜0.01），改善程度优于单独作用。同时两者联合干预还可以提高食积小鼠的胃泌素（gastrin，GAS）水平，提高率为21.28%（P＜0.05）；降低食积小鼠生长抑素（somatostatin，SS）水平，降低率为16.5%（P＜0.05）。综上，山楂-麦芽提取物与干酪乳杆菌联合干预可通过减少高蛋白饮食小鼠胃内食物残留、促进肠道蠕动等作用显著改善高蛋白饮食诱导的食积症状。
关键词：高蛋白饮食；功能性消化不良；胃排空延迟；干酪乳杆菌LH23；山楂-麦芽水提物
随着人们生活方式和饮食结构的改变，功能性消化不良已经成为了现代人常见的疾病之一[1]。消化不良症状的易发人群不受任何限制且发病机制复杂，我国儿童功能性消化不良的患病率约为3%[2]。有统计表明，70%的消化不良儿童可能存在胃排空延迟[3]，即食积。近年来的研究表明，高蛋白质和高脂肪饮食会导致消化不良患者出现更加严重的恶心、疼痛和饱胀感，加重症状的主要机制与胃排空延迟和胃肠激素超敏反应有关[4]。Chen等[5]发现高蛋白饮食会导致小鼠结肠黏液层变薄，杯状细胞减少；Snelson等[6]也证实了长期摄入高蛋白食物会导致胃肠道屏障功能受损。由于儿童的胃肠道发育还不完善，摄入过多的高营养、高蛋白饮食容易加剧消化不良的症状，发病期间的身体不适会严重影响日常生活，因此对儿童消化不良进行预防和治疗是亟待解决的问题。
本实验选用山楂、麦芽2种药食同源材料以及具有改善小鼠结肠炎症状的干酪乳杆菌LH23[15]；通过建立高蛋白饮食诱导的食积小鼠模型，研究山楂-麦芽提取物、干酪乳杆菌LH23单独及联合干预对改善食积、促进消化的有益作用，以期为促进儿童消化提供新的方法，开发能够改善消化功能的食品。
干酪乳杆菌（Lactobacilluscasei）LH23，保藏编号：CGMCCNo.16656，由天津科技大学微生态与分子药理学研究室在酒曲中分离得到；MRS培养基：北京索莱宝科技有限公司；羧甲基纤维素钠：上海麦克林生化科技有限公司；氯化钠：上海源叶生物科技有限公司；KM小鼠[（20±2）g，雄性，无特定病原体级]：中国食品药品监督管理科学研究院；多聚甲醛：天津市江天化工技术有限公司；胃泌素、生长抑素酶联免疫吸附（enzymelinkedimmunosorbentassay，ELISA）测定试剂盒：上海酶联生物科技有限公司；山楂、麦芽、豆粕、鱼粉、面粉、奶粉：市售。
厌氧培养箱（YQX-Ⅲ）：上海龙跃仪器设备有限公司；电热恒温水槽（DK-8D型）：上海一恒科技有限公司；低温冷冻离心机（ST16R）：赛默飞世尔科技公司；精密鼓风干燥箱（BAO-150A）：施都凯仪器设备（上海）有限公司；组织匀浆仪（TP-24）：杰灵仪器制造（天津）有限公司；电子天平（BSA223S）：赛多利斯科学仪器（北京）有限公司；正置荧光显微镜（BX53）：日本Olympus公司；多功能酶标仪（SpectraMaxM）：美谷分子仪器有限公司；冰箱（BCD-309WMCO）：海尔智家股份有限公司。
1.3.1山楂-麦芽提取物的制备
将山楂、麦芽按质量比1∶5加入水中，料液比为1∶15（g/mL），煮沸后浸提40min，4层纱布过滤2次得山楂-麦芽提取物澄清液。
1.3.2益生菌液的制备
干酪乳杆菌LH23活化3次，活菌数不少于109CFU/mL，接种至新培养基，培养12h，4℃、4000r/min离心10min得干酪乳杆菌菌泥，将菌泥重悬于等体积生理盐水中。
1.3.3高蛋白饲料的制备
将豆粕、鱼粉、面粉和奶粉以质量比2∶1∶1∶1混合制得高蛋白饲料，配制完成后紫外杀菌。
将30只4周龄KM小鼠随机分为5组，每组6只。包括正常饮食（normaldiet，ND）组、高蛋白饮食（highproteindiet，HPD）组、干酪乳杆菌LH23干预（LactobacilluscaseiLH23，LH23）组、山楂-麦芽提取物干预（hawthorn&maltextract，HME）组、山楂-麦芽提取物与干酪乳杆菌LH23共干预（hawthorn&maltextractandLH23combinedintervention，HME+LH23）组。饲养条件：（24±2）℃，昼夜12h交替，自由饮食饮水，适应性喂养3d后开始干预。干预期内ND组饲喂正常饲料，饮用无菌水，0.2mL/d生理盐水进行灌胃；HPD组饲喂高蛋白饲料，饮用无菌水，0.2mL/d生理盐水灌胃；LH23组饲喂高蛋白饲料，饮用无菌水，0.2mL/d益生菌悬液进行灌胃；HME组饲喂高蛋白饲料，饮用山楂-麦芽提取物，0.2mL/d生理盐水灌胃；HME+LH23组饲喂高蛋白饲料，饮用山楂-麦芽提取物，0.2mL/d益生菌悬液灌胃。动物实验经过了天津科技大学学术委员会的批准，批准号SWKL-20211003004。
1.4.1小鼠粪便含水量测定
干预3d后，在灌胃后2h将小鼠放置代谢笼，收集粪便，称量粪便湿重。80℃干燥4h，记录干燥后粪便干重，小鼠粪便含水量计算公式如下。
1.4.2小鼠小肠推进率测定
半固体营养糊的制备：取羧甲基纤维素钠5g，溶于125mL蒸馏水中，60℃加热搅拌溶解后，分别加入8g脱脂奶粉、4g蔗糖、4g可溶性淀粉及2mL碳素墨水搅拌均匀，配制150mL的黑色半固体糊状物。4℃冰箱冷藏，用时恢复至25℃。
饲喂一周后，小鼠禁食不禁水12h，灌胃0.2mL半固体营养糊，20min后颈椎脱臼处死小鼠。解剖取小鼠胃至回盲部肠段部分，在不附加外力的情况下把胃至回盲肠部分伸直，量取胃幽门至半固体营养糊前沿距离，以及幽门至回盲部小肠的全长，小鼠小肠推进率计算公式如下。
1.4.3胃残留率测定
1.4.4胃泌素、生长抑素含量测定
在1.5mLEP管中加入8粒研磨珠和1mL生理盐水，取0.5g胃组织置于其中；使用加入液氮的匀浆仪充分匀浆后，高速冷冻离心机4℃8000r/min离心10min；吸取上清液，使用胃泌素、生长抑素酶联免疫吸附测定试剂盒测定胃泌素和生长抑素含量。
1.4.5胃肠组织苏木精-伊红（hematoxylin-eosin，HE）染色
取胃肠部分组织经10%多聚甲醛固定后，乙醇梯度洗脱脱去水分；置于二甲苯中脱去酒精后浸入石蜡包埋；切片后再次使用二甲苯脱蜡；苏木精伊红染色后经乙醇脱水；再经二甲苯透明化；最后封固，使用正置荧光显微镜观察。
数据处理与统计使用GraphPadPrism8.0、IBMSPSSStatistics26软件进行，使用One-WayANOVA进行组间差异性分析，数据结果以平均值±标准差表示，当P＜0.05时认为具有统计学意义。
山楂-麦芽提取物与益生菌联合对粪便的影响见图1。
图1山楂-麦芽提取物与益生菌联合对粪便的影响Fig.1Effectsofhawthorn-maitextractandprobioticsonfecal
由图1（a）可以看出，高蛋白饮食导致HPD组小鼠粪便颜色呈黑褐色，粪便干硬。经过干酪乳杆菌LH23、山楂-麦芽提取物干预后，高蛋白饮食小鼠的粪便颜色逐渐改善，粪便湿润；HME+LH23组小鼠粪便颜色逐渐正常化，呈褐色，粪便不再干结。如图1（b）所示，与ND组相比，HPD组粪便含水量下降，但无显著性差异（P＞0.05）。与HPD组相比，LH23组、HME组小鼠粪便含水量呈不同程度增加，其中HME组粪便含水量增加较多，但不具有统计学差异性（P＞0.05）；HME+LH23组小鼠粪便含水量较HPD组相比，提高了12.82%，且具有极显著性差异（P＜0.01）。说明干酪乳杆菌LH23、山楂-麦芽提取物可以改变高蛋白饮食小鼠粪便干结，提高粪便含水量，且在二者双重作用下效果更好。
小肠推进率反映了消化能力及小肠运动能力，山楂-麦芽提取物与益生菌联合对小肠推进率的影响见图2。
图2山楂-麦芽提取物与益生菌联合对小肠推进率的影响Fig.2Effectsofhawthorn-maitextractandprobioticsonsmallintestinalpropulsionrate
由图2可以看出，与ND组相比，高蛋白饮食使HPD组小鼠小肠推进率低于ND组，但无显著性差异（P＞0.05），说明高蛋白饮食小鼠小肠蠕动减慢。与HPD组相比，LH23组、HME组小鼠小肠推进率分别提高13.36%和14.16%，并具有显著性差异（P＜0.05）；HME+LH23组小鼠小肠推进率高达62.43%，与HPD组相比提高了19.48%，且存在极显著的生物学差异（P＜0.01）。由此可以推测，干酪乳杆菌LH23、山楂-麦芽提取物可以改善小肠转运功能，山楂-麦芽与益生菌的联合作用对高蛋白饮食导致的食积有显著的改善作用，可以显著促进高蛋白饮食小鼠肠道运转。
胃残留率反映了其消化能力，山楂-麦芽提取物与益生菌联合对饮食量及胃残留率的影响见图3。
图3山楂-麦芽提取物与益生菌联合对饮食量及胃残留率的影响Fig.3Effectsofhawthorn-maitextractandprobioticsondietamountandstomachresidualrate
由图3可以看出，实验期间，与HPD组相比，LH23组、HME组和HME+LH23组小鼠每天的总摄食量相差不大，但是LH23组和HME组小鼠胃残留率均有不同程度的下降，但具有个体差异性；HME+LH23组小鼠的胃残留率最低，与HPD组相比胃残留率降低0.68%，并具有生物学显著性差异（P＜0.05），说明在山楂-麦芽与益生菌的双重作用下可以加速高蛋白饮食导致的食积小鼠胃排空，对高蛋白饮食诱导的消化不良有显著的改善作用。
胃酸分泌可以促进蛋白质的消化，胃酸分泌的主要调节剂是胃泌素（gastrin，GAS）和生长抑素（somatostatin，SS）[16]。其水平的高低在一定程度上反映了胃肠道的消化能力，山楂-麦芽提取物与益生菌联合对胃泌素、生长抑素含量的影响见图4。
图4山楂-麦芽提取物与益生菌联合对胃泌素及生长抑素含量的影响Fig.4Effectsofhawthorn-maitextractandprobioticsonGASandSScontent
从图4（a）可以看出，与ND组相比，HPD组小鼠胃泌素分泌水平未出现明显变化。与HPD组小鼠相比，LH23组、HME组、HME+LH23组小鼠胃泌素分泌水平分别提高了20.72%、18.42%和21.28%，且具有生物学显著性差异（P＜0.05），说明通过饮食干预，可以提高高蛋白饮食小鼠的胃泌素分泌，加快胃肠运动，促进消化吸收。
如图4（b）所示，与ND组相比，HPD组小鼠生长抑素分泌升高，但无生物学差异（P＞0.05）。与HPD组小鼠相比，LH23组、HME组、HME+LH23组小鼠生长抑素分泌水平降低，其中HME+LH23组较HPD组生长抑素降低了16.5%，且具有生物学显著性差异（P＜0.05），说明通过饮食干预，在山楂-麦芽提取物与益生菌的双重作用下可以降低高蛋白饮食小鼠的生长抑素的分泌，加快胃肠蠕动，促进胃排空。
为了研究山楂-麦芽提取物与益生菌联合对高蛋白饮食引起的胃窦和小肠损伤的预防与修复作用，用HE染色来观察各组的胃窦和小肠的组织病理学形态，胃窦和小肠具有代表性的HE染色图像见图5。
图5胃窦和小肠具有代表性的HE染色图像Fig.5RepresentativeHE-stainedimagesofgastricantrumandsmallintestine
如图5（a）所示，ND组小鼠胃窦组织可以清晰地看到胃窦组织的肌层、黏膜下层以及黏膜肌层，腺体排列整齐，细胞形态正常。HPD组小鼠黏膜结构稍微松散，有少量胃上皮细胞脱落，腺体排列稀疏。经过饮食干预后，高蛋白饮食小鼠的胃窦细胞形态恢复健康状态，可以清晰看出胃壁浆膜层、肌层、黏膜下层以及黏膜肌层。
如图5（b）所示，ND组小鼠的小肠黏膜上皮完整，杯状细胞排列整齐、排布均匀。HPD组小鼠的小肠黏膜结构完整性遭到破坏，绒毛排列疏散变短，黏膜上皮细胞出现个别脱落现象。经过饮食干预后，高蛋白饮食小鼠的小肠细胞恢复健康状态，肠道绒毛增高，肠道黏膜形态特征均有一定程度的恢复，小鼠小肠细胞排列逐渐恢复整齐状态。
对消化不良具有积极治疗作用的多种西药或中药方剂均表现出提高胃泌素水平、降低生长抑素水平的作用[21-24]。胃泌素是一种兴奋性胃肠激素，主要由胃窦和十二指肠G细胞分泌，促进胃肠蠕动和胃酸及胃蛋白酶的分泌，胃泌素能增加食欲，加速胃排空，保护胃肠黏膜[25-26]；生长抑素存在于胃幽门和氧化黏膜细胞中，其主要生理作用是抑制胃酸分泌、胃蛋白酶和胃泌素释放，进而抑制胃肠蠕动，引起胃排空障碍[27-28]。本研究结果表明干酪乳杆菌LH23及山楂-麦芽提取物联合作用7d使高蛋白饮食小鼠胃泌素分泌增加21.28%，生长抑素的产生减少16.5%。这些结果表明，在小鼠高蛋白饮食模型中，干酪乳杆菌LH23及山楂-麦芽提取物可以通过调节胃肠激素的分泌来促进胃肠运动，改善胃动力障碍。同时，高蛋白饮食会造成小鼠胃窦和小肠组织黏膜损伤[29]，绒毛变短[30]，细胞脱落，而经过干酪乳杆菌LH23和山楂-麦芽提取物的干预，胃肠组织的细胞排列恢复整齐，肠道黏膜的损伤有所恢复，表明二者复合对肠道完整性的有益作用。
综上所述，干酪乳杆菌LH23和山楂-麦芽提取物均可改善高蛋白饮食诱导的消化不良症状，同时对胃肠道组织、黏膜具有保护作用，二者联合干预效果显著。并且两者作为益生菌和药食同源物质是一种较为温和的干预方法，在开发治疗消化不良的药品和新型营养健康食品方面具有很好的应用潜力，但二者联合干预影响消化不良的作用尚不明晰，还需要进行进一步的深入研究。
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EffectsofHawthorn-MaltExtract，ProbioticsandTheirCombinationonGastrointestinalFunctioninMicewithHighProteinDiet
BAOLi-yuan，DONGXiang，LIUTing-ting，WANGNan，SONGYa-jian*（KeyLaboratoryofIndustrialFermentationMicrobiologyofMinistryofEducation，CollegeofBiotechnology，TianjinUniversityofScience＆Technology，Tianjin300457，China）
Abstract：Inthepresentstudywasestablishedahigh-proteindiet-induceddyspepsiamousemodelwastoinvestigatetheeffectsofLactobacilluscaseiLH23，hawthorn-maltextract，andLactobacilluscaseiLH23-hawthorn-maltextractcombinationonthedyspepsiamice.TheresultsdemonstratedthattheLactobacilluscaseihawthorn-maltwaterextractcombinationincreasedthefecalwatercontentby12.82%（P＜0.01），reducedthegastricresidualrateby0.68%（P＜0.05），andincreasedthesmallintestinepropulsionrateby19.48%（P＜0.01）indyspepsiamice.Thedegreeofimprovementofthecombinationwerehigherthanthatofthesinglecomponent.ThecombinedinterventionofLactobacilluscaseiandhawthorn-maltextractincreasedthelevelofgastrinby21.28%（P＜0.05）andreducedthelevelofsomatostatinby16.5%（P＜0.05）.Inconclusion，thecombinedinterventionofhawthorn-maltextractandLactobacilluscaseicanrelievethesymptomsofhigh-proteindietinducedindigestionbyreducingfoodresiduesinthestomachandpromotingintestinalperistalsis.
Keywords：high-proteindiet；functionaldyspepsia；delayedgastricemptying；LactobacilluscaseiLH23；hawthorn-maltextract
DOI：10.12161/j.issn.1005-6521.2023.09.001
基金项目：国家自然科学基金联合基金项目（U20A20400）
作者简介：包莉媛（1997—），女（汉），硕士，研究方向：微生物与生化药学。
*通信作者：宋亚囝（1984—），女，副教授，博士，研究方向：益生菌与益生元生理功能与应用研究。
引文格式：
包莉媛，董翔，刘婷婷，等.山楂-麦芽提取物、益生菌及其联合对高蛋白饮食小鼠胃肠道功能的影响[J].食品研究与开发，2023，44（9）：1-7.
BAOLiyuan，DONGXiang，LIUTingting，etal.EffectsofHawthorn-MaltExtract，ProbioticsandTheirCombinationonGastrointestinalFunctioninMicewithHighProteinDiet[J].FoodResearchandDevelopment，2023，44（9）：1-7.